Илья Широков родился 4 ноября 1981 года в Москве.
С 2000 года занимался проектированием микропроцессов в Институте системных исследований Российской академии наук.
В 2003 году с отличием закончил механико-математический факультет МГУ, а в 2004-м - Российскую экономическую школу, прошел стажировку в компании PricewaterhouseCoopers.
В 2005 году основал социальную сеть "Мой круг", которая спустя два года была приобретена "Яндексом".
В 2008 году устроился на работу в инвестфонд Warburg Pincus в Лондоне.
В 2009 году получил степень MBA в Стэнфордском университете.
В 2010 году был назначен вице-президентом Mail.ru и руководителем проекта "Одноклассники". Широков управлял «Одноклассниками» более четырех лет до осени 2014 года. До этого он основал социальную сеть «Мой круг», а в 2007 году продал ее «Яндексу». Заниматься «Одноклассниками» он начал в конце 2009 года — начале 2010 года, когда соцсеть и другие активы Mail.ru Group входили в фонд DST Юрия Мильнера и Алишера Усманова. В то время у «Одноклассников» был другой гендиректор, а Широков курировал этот проект в DST. В марте 2010 года Широков сам возглавил соцсеть.